yuree.lee@snu.ac.kr
세포를 둘러 싸고 있는 세포벽의 존재는 식물세포를 특징 짓는 중요 요인이다. 세포들간의 분업과 협업은 다세포 생물의 근간을 이루는데, 이는 나와 남을 식별하며 공간을 인식하는 능력을 토대로 하고 있다. 세포의 움직임 및 세포간의 직접적인 접촉에 있어 제한적 요인으로 작용하게 되는 세포벽의 유무는 이러한 기본적인 생명현상에 큰 영향을 미치게 된다. 본 기고에서는 세포벽의 존재 하에서 식물 조직 및 세포의 특이성이 어떻게 구현되고, 서로간에 어떻게 소통하며, 세포의 기능과 구조 사이에 어떤 연관 관계가 있는지를 밝혀나가고 있는 최근의 연구 동향을 소개하고자 한다.
“손대면 톡 하고 터질 것만 같은 그대, 봉선화라 부르리”. 자식이 좋은 곳에서 정착하길 바라는 건 식물도 마찬가지인 듯, 식물은 종자를 멀리 보내기 위해 다양한 전략을 고안해내었는데, 봉선화처럼 건드리면 툭 하고 씨앗 주머니가 터져서 씨앗을 멀리 튕겨 보내는 방식도 그 중 하나이다. 최근 폭발적 종자 분출 과정의 메커니즘이 밝혀졌는데, 비대칭적인 리그닌의 분포가 종자 분출에 필요한 에너지를 생성하는 핵심에 존재하고 있었다[1].
성장과 팽창을 통해 탄성에너지를 저장하고, 필요한 순간에 저장된 에너지를 빠르게 방출하는 것이 폭발적인 종자 분출의 핵심인데, 분출이 일어나는 동안 꼬투리의 두 valves는 빠르게 바깥쪽으로 감기면서 운동에너지를 종자에 전달해 그들의 분출을 유도한다. endocarp b cells의 한쪽 면에 경첩과 같은 모양의 형태로 축적된 리그닌이 이러한 에너지의 효과적인 저장과 방출을 가능하게 하는 핵심 요인인데, 비대칭적인 리그닌 구조에 의해 조직에 따른 차등 수축이 가능해져 장력을 생성하게 되고, 이렇게 생성된 장력이 이후 valve의 코일링 형태로 빠르게 에너지를 방출하는 과정을 통해 종자 분출이 일어나게 된다.
세포의 특이적 기능 수행을 위한 세포벽의 innovation은 이 밖의 다양한 조직에서도 보고되었는데, 꽃잎이나 잎을 본체로부터 분리하는 과정에서 중요한 역할을 수행하는 secession cells의 육각형 구조의 리그닌[2], 뿌리의 diffusion barrier를 형성하는 링 구조의 리그닌으로 이루어진, Casparian strip[3], 그리고 뿌리 내피세포에서 수베린의 침착 억제를 통해 형성되는 passage cell[4,5]은 그 대표적인 예들이다. 특히나 해부학적인 구조상 안과 밖의 분리를 담당하는 상피세포와 유사성을 갖는 뿌리 내피세포에서의 세포벽 구조는 물질 수송과 직접적으로 연결되어 있어, 세포벽의 구조적 변화는 식물 전체의 영양 및 수분 공급에 영향을 미치게 된다[6-8]. David Salt 그룹에서 애기장대 잎의 nutrient elements를 profiling하는 스크리닝을 통해 찾은 mutants 중 하나인 esb1 [9,10]은 이후 Casparian strip 형성 mutant 임이 밝혀졌는데[11], 이는 뿌리의 세포벽 형성이 식물 전반에 미치는 영향을 잘 보여준 일례라 하겠다.
이렇듯 세포의 특수성을 구현하는데 밀접하게 관여하고 있는 세포벽은 어떤 과정을 통해 형성되는 것일까? 오랜 동안 가려져있던 세포벽 리모델링의 메커니즘이 최근 Casparian strip 형성 과정을 통해 그 베일을 벗었다.
Casparian strip의 링 구조와 일치하는 위치에 존재하는 세포막 단백질이 발견되어 CASPARIAN STRIP MEMBRANE DOMAIN PROTEINS (CASPs)이라 명명되었다 [12]. 세포막에 존재하는 다른 단백질들은 Casparian strip 위치에 해당하는 세포막 영역 (CASPARIAN STRIP MEMBRANE DOMAIN, CSD)으로는 위치할 수 없는데 반해 CASP1-5의 경우는 CSD에 특이적으로 위치하였다. 후속 연구를 통해 리그닌 중합과정을 매개하는 단백질들의 베이스 캠프로써 작용한다는 것이 밝혀졌는데 [3], 애기장대에는 이와 유사한 CASP-like proteins이 34개 더 존재하면서 cell type 특이적 발현패턴을 보이고 있어 [13], 이들이 리그닌 뿐 아니라 다양한 세포벽의 리모델링에 관여할 가능성을 시사해 주고 있다. 이와 더불어 Casparian strip의 positioning을 조절하는 EXO70A1[14], receptor-like cytoplasmic kinase인 SCHENGEN1 [15], barrier의 surveillance system 역할을 하는 receptor-like kinase SCHENGEN3/GASSHO1와 [8] 그의 peptide ligands인 CASPARIAN STRIP INTEGRITY FACTORS (CIF1/2) [16]의 메커니즘도 규명되었으며, Endodermal identity에 관여하는 Transcription factor MYB36와 signaling 네트워크 [17,18]도 규명되었다. 이러한 최근의 발견들은 식물 세포가 얼마나 정교하게 세포벽을 세공하고 있는가의 한 단면을 드러내주고 있다.
세포의 개별적 특성을 구현하기 위한 세포벽의 다양한 활용, 그리고 이를 위한 정교한 식물세포의 세공작업은 세포벽 구조가 세포의 지문 역할을 할 수도 있는 게 아닐까 하는 상상을 불러일으킨다. 20여년전 Brownlee 그룹은 해조류 (Fucus spiralis)의 배 발생 연구를 통해 세포벽이 지문 그 이상으로 세포의 identity를 유지하는 데에 직접적으로 관여할 가능성을 시사한 바 있다 [19]. 세포벽이 제거된 protoplasts는 탈분화 과정으로 넘어가지만, 세포벽과의 contact을 유지시킨 경우는 자신의 원래 운명을 고수할 뿐 아니라, 다른 cell fate을 갖는 세포벽과의 contact은 그쪽 운명으로의 전환을 유도한다는 결과를 보여주었다. 이러한 결과는 세포벽이 세포의 identity를 형성해 가는데 있어 수동적인 결과물 그 이상의 역할을 수행 할 가능성을 시사해주고 있다.
아무런 방비가 없는 상태에서 추위를 만난다면 체온 유지를 위해 뛸 수밖에 없을 것이다. 그러나 주변에 활용할 수 있는 도구들이 있고 그 도구들을 활용할 능력이 있다면, 그 상황에 처한 나는 뛰는 대신 추위를 막을 구조물을 세우려 할 것이다. 그러한 유사한 상황에 처한 내가 100명쯤 있다고 할 때, 내가 하는 활동만을 들여다 보는 것은 내가 처한 상황을 이해하는데 큰 도움이 되지 않을 것이다. 100명의 다른 나는 모두 무언가 구조물을 세우고 있을 테니 말이다. 내가 세우고 있는 구조물이 다리인지, 건물인지, 탑인지가 함께 파악이 되어야 처한 상황과 하는 일이 총체적으로 이해될 것이다. Single cell 레벨에서 유전체 profiling이 가능하고, 유전자 가위를 통해 정교한 유전자 재조합이 가능한 지금, 바로 지금이 패션뿐 아니라 과학에서도 ‘복고’가 필요한 시점이 아닐까 한다.
Hofhuis H, Moulton D, Lessinnes T, Routier-Kierzkowska AL, Bomphrey RJ, Mosca G, Reinhardt H, Sarchet P, Gan X, Tsiantis M, et al.: Morphomechanical Innovation Drives Explosive Seed Dispersal. Cell 2016, 166:222-233.
Lee Y, Yoon TH, Lee J, Jeon SY, Lee JH, Lee MK, Chen H, Yun J, Oh SY, Wen X, et al.: A Lignin Molecular Brace Controls Precision Processing of Cell Walls Critical for Surface Integrity in Arabidopsis. Cell 2018, 173:1468-1480 e1469.
Lee Y, Rubio MC, Alassimone J, Geldner N: A mechanism for localized lignin deposition in the endodermis. Cell 2013, 153:402-412.
Barberon M, Vermeer JE, De Bellis D, Wang P, Naseer S, Andersen TG, Humbel BM, Nawrath C, Takano J, Salt DE, et al.: Adaptation of Root Function by Nutrient-Induced Plasticity of Endodermal Differentiation. Cell 2016, 164:447-459.
Andersen TG, Naseer S, Ursache R, Wybouw B, Smet W, De Rybel B, Vermeer JEM, Geldner N: Diffusible repression of cytokinin signalling produces endodermal symmetry and passage cells. Nature 2018, 555:529-533.
Duan F, Giehl RFH, Geldner N, Salt DE, von Wiren N: Root zone-specific localization of AMTs determines ammonium transport pathways and nitrogen allocation to shoots. PLoS Biol 2018, 16:e2006024.
Palmgren M: Plant epithelia: What is the role of the mortar in the wall? Plos Biology 2018, 16.
Pfister A, Barberon M, Alassimone J, Kalmbach L, Lee Y, Vermeer JE, Yamazaki M, Li G, Maurel C, Takano J, et al.: A receptor-like kinase mutant with absent endodermal diffusion barrier displays selective nutrient homeostasis defects. Elife 2014, 3:e03115.
Lahner B, Gong J, Mahmoudian M, Smith EL, Abid KB, Rogers EE, Guerinot ML, Harper JF, Ward JM, McIntyre L, et al.: Genomic scale profiling of nutrient and trace elements in Arabidopsis thaliana. Nat Biotechnol 2003, 21:1215-1221.
Baxter I, Hosmani PS, Rus A, Lahner B, Borevitz JO, Muthukumar B, Mickelbart MV, Schreiber L, Franke RB, Salt DE: Root Suberin Forms an Extracellular Barrier That Affects Water Relations and Mineral Nutrition in Arabidopsis. Plos Genetics 2009, 5.
Hosmani PS, Kamiya T, Danku J, Naseer S, Geldner N, Guerinot ML, Salt DE: Dirigent domain-containing protein is part of the machinery required for formation of the lignin-based Casparian strip in the root. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 2013, 110:14498-14503.
Roppolo D, De Rybel B, Denervaud Tendon V, Pfister A, Alassimone J, Vermeer JE, Yamazaki M, Stierhof YD, Beeckman T, Geldner N: A novel protein family mediates Casparian strip formation in the endodermis. Nature 2011, 473:380-383.
Roppolo D, Boeckmann B, Pfister A, Boutet E, Rubio MC, Denervaud-Tendon V, Vermeer JE, Gheyselinck J, Xenarios I, Geldner N: Functional and Evolutionary Analysis of the CASPARIAN STRIP MEMBRANE DOMAIN PROTEIN Family. Plant Physiol 2014, 165:1709-1722.
Kalmbach L, Hematy K, De Bellis D, Barberon M, Fujita S, Ursache R, Daraspe J, Geldner N: Transient cell-specific EXO70A1 activity in the CASP domain and Casparian strip localization. Nat Plants 2017, 3:17058.
Alassimone J, Fujita S, Doblas VG, van Dop M, Barberon M, Kalmbach L, Vermeer JEM, Rojas-Murcia N, Santuari L, Hardtke CS, et al.: Polarly localized kinase SGN1 is required for Casparian strip integrity and positioning. Nature Plants 2016, 2.
Doblas VG, Smakowska-Luzan E, Fujita S, Alassimone J, Barberon M, Madalinski M, Belkhadir Y, Geldner N: Root diffusion barrier control by a vasculature-derived peptide binding to the SGN3 receptor. Science 2017, 355:280-284.
Drapek C, Sparks EE, Marhavy P, Taylor I, Andersen TG, Hennacy JH, Geldner N, Benfey PN: Minimum requirements for changing and maintaining endodermis cell identity in the Arabidopsis root. Nat Plants 2018, 4:586-595.
Kamiya T, Borghi M, Wang P, Danku JM, Kalmbach L, Hosmani PS, Naseer S, Fujiwara T, Geldner N, Salt DE: The MYB36 transcription factor orchestrates Casparian strip formation. Proc Natl Acad Sci U S A 2015, 112:10533-10538.
Berger F, Taylor A, Brownlee C: Cell fate determination by the cell wall in early fucus development. Science 1994, 263:1421-1423.
독학사, 국가평생교육진흥원 컴퓨터과학
학사, 고려대학교 생명과학부
박사, 포항공과대학교 분자생명과학부
박사 후 연구원, University of Lausanne
섹션 리더, IBS 식물노화수명연구단
조교수, 서울대학교 생명과학부
